Le interazioni microbiche cooperative guidano la segregazione spaziale in ambienti porosi

Jul 11, 2023

Nature Communications volume 14, numero articolo: 4226 (2023) Citare questo articolo

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Il ruolo delle interazioni microbiche e i meccanismi sottostanti che danno forma a complesse comunità di biofilm sono scarsamente compresi. Qui utilizziamo un chip microfluidico per rappresentare ambienti sotterranei porosi e mostrare che le interazioni microbiche cooperative tra batteri che vivono liberi e che formano biofilm innescano una segregazione spaziale attiva per promuovere la loro rispettiva dominanza in microhabitat segregati. Durante la colonizzazione iniziale, i microbi a vita libera e che formano biofilm vengono separati dall'inoculo planctonico misto per occupare il fluido ambientale e la superficie dei grani. Contrariamente all'esclusione spaziale attraverso la competizione, la segregazione spaziale attiva è indotta da interazioni cooperative che migliorano la forma fisica sia del biofilm che delle popolazioni planctoniche. Mostriamo inoltre che Arthrobacter a vita libera induce la colonizzazione superficiale eliminando l'inibitore del biofilm, gli amminoacidi D e riceve benefici dai beni pubblici secreti dai ceppi che formano il biofilm. Collettivamente, i nostri risultati rivelano come le interazioni microbiche cooperative possono contribuire alla coesistenza microbica in microhabitat segregati e guidare la successione delle comunità di biofilm nel sottosuolo.

Il sottosuolo terrestre e oceanico ospita oltre l'80% dei microrganismi presenti sulla Terra e costituisce quindi il principale habitat microbico del nostro pianeta1,2. A differenza degli ambienti acquatici (ad esempio l'oceano aperto) dove i microbi vivono per lo più liberi (planctonici), il sottosuolo fornisce un'area superficiale immensamente ampia per l'attacco microbico. I microbi attaccati alla superficie sequestrano i nutrienti dall’acqua interstiziale e crescono in densi assemblaggi multispecie, chiamati biofilm3,4. La stretta vicinanza di diverse specie nei biofilm facilita varie interazioni tra di loro, come il rilevamento del quorum e il metabolismo sinergico, che determinano i tratti e le funzioni della comunità5,6,7.

Negli ultimi decenni, sono state condotte ricerche teoriche e sperimentali per analizzare le complesse interazioni che dettano la struttura della comunità del biofilm nel sottosuolo. Si è scoperto che i microrganismi cooperativi come i partner dell'alimentazione incrociata si aggregano in comunità di biofilm per consentire benefici reciproci8,9,10. Al contrario, i microrganismi reciprocamente antagonisti tendono ad escludersi a vicenda dalle nicchie locali e a segregarsi spazialmente7,11. Oltre alle conseguenze funzionali dirette, la struttura fisica degli ambienti sotterranei può determinare la stabilità ecologica e le attività funzionali modulando la distribuzione spaziale dei genotipi cooperativi e competitivi. Rispetto ad ambienti ben misti, la segregazione spaziale in condizioni strutturate bilancia le interazioni competitive e cooperative per stabilizzare la comunità12. Ad esempio, la separazione fisica in mezzi porosi consente la coesistenza di specie a crescita lenta con concorrenti a crescita rapida, poiché la rapida formazione di biofilm blocca il flusso dei fluidi e reindirizza i nutrienti verso i suoi concorrenti13,14. Un recente esperimento ha anche dimostrato che la segregazione spaziale dei consorzi di biofilm governa l'alimentazione incrociata dei metaboliti e la crescita microbica attraverso la regolazione della fedeltà della trasmissione del segnale di rilevamento del quorum15. Tuttavia, l'attuale comprensione delle comunità di biofilm sotterranei derivate dall'interazione si basa in gran parte su comunità a doppia specie. Il modo in cui le interazioni microbiche modellano le diverse comunità di biofilm in ambienti spazialmente strutturati è ancora poco compreso.

Qui, abbiamo studiato il processo di colonizzazione del biofilm in un mezzo poroso in cui i batteri del suolo si autoassemblano in comunità microbiche strutturate. Utilizzando la microfluidica, il sequenziamento dell'amplicone del gene rRNA 16S e l'ibridazione in situ fluorescente (FISH), abbiamo osservato che durante lo sviluppo iniziale del biofilm, le specie carenti di biofilm hanno attivamente innescato l'ambiente su microscala affinché i microbi che formano biofilm colonizzino le superfici. Abbiamo inoltre eseguito esometabolomica, trascrittomica, analisi di interazione a coppie e manipolazione genetica per scoprire i meccanismi delle interazioni interspecifiche. Troviamo che l’interazione tra specie carenti di biofilm e specie che formano biofilm guida la successione della comunità microbica attraverso la segregazione spaziale attiva nell’ambiente sotterraneo.